1988年10月2日、高校生のドニー・ダーコ(ジェイク・ギレンホール)が道端で目を覚ます。彼は、廃屋への放火で逮捕歴があり、精神的に不安定でありカウンセリングや内服治療を受けていた。
そんな彼は深夜、ウサギの着ぐるみを着た男「フランク」に「10月28日6時間42分12秒に世界が終わる」と告げられる。翌朝、ゴルフ場で目を覚まし、帰宅するとジェット機のエンジンがドニーの部屋に落下、直撃していた。
ドニーは、タイムトラベルについて興味を持ち、物理学教師のケネス・モニトフ(ノア・ワイリー)に質問する。その中で、「死神オババ」とあだ名をつけた近所の老婆(ロベルタ・スパロウ)が「タイムトラベルの哲学」という書籍を出版していると明かされて驚く。
その後、グレッチェン・ロス(ジェナ・マローン)という転校生がやってくる。グレッチェンは、義父の暴力から逃れるため、母親とともに引っ越してきたのだった。ドニーはグレッチェンと意気投合し、付き合うようになる。
ドニーは、フランクに命じられ、不可解な行動を起こすようになる。水道管を破壊し、高校は洪水となる。さらには、学校で宗教家のジム・カニングハム(パトリック・スウェイジ)が 小児性愛者であることを暴くため、彼の自宅に火をつける。
カニングハムは逮捕されるのだが、彼を信望する教師キティ・ファーマー(ベス・グラント)は、裁判での弁護側証人として証言を行おうとする。そのため、キティは生徒たちの出場するロサンゼルスで開催されるダンス大会への付き添いを、ドニーの母ローズ(メアリー・マクドネル)に依頼するのだった。
精神的に不安定なドニーを置いていくのは不安だったが、その大会には、自分の娘でドニーの妹サマンサも出場するため、ローズは断ることができなかった。
両親が家にいなかったため、ドニーは自宅でハロウィンパーティーを開く。その日に初めて、彼はグレッチェンと結ばれるのだった。その後、ドニーはグレッチェンとともに「死神オババ」の家へと向かう。
地下室に入ると、そこには強盗2人がおり、ドニーとグレッチェンは捕らえられてしまう。だがちょうどその時、姉エリザベス(マギー・ジレンホール)のボーイフレンドであるフランク・アンダーソン(ジェームズ・デュヴァル)が車でやってきて、強盗2人は通報されたと勘違いして立ち去るのだった。
ところが、フランクの乗った車は、「死神オババ」を避けるために急ハンドルを切り、グレッチェンを轢いてしまう。呼びかけに反応しない彼女にショックを受けた彼は、フランクに向けて父親の銃を発砲し、射殺してしまう。
「世界の終わり」がやってくる10月28日を迎え、フランクはグレッチェンの遺体を運び、両親の車で家を出る。その直後、警察が家にやってきていた。ドニーは、街を見下ろす高台へと向かい、飛行機を眺める。その飛行機には、母ローズと妹サマンサが乗っていた。
その飛行機は嵐に巻き込まれ、エンジンの一つが壊れて落下する。そのエンジンは本来、1988年10月2日、ドニーの部屋へと落下し、彼を死に至らしめるものだった。ドニーの経験した2日から28日の不思議な出来事は、ドニーがその事故で亡くならなかった場合のもう一つの世界だった。
ドニーは、グレッチェンの「もし過去に戻れて、辛い時間と楽しい時間を入れ替えることができたら…」という言葉を思い出し、自らが死ぬ直前の10月2日に戻るのだった。彼は笑いながら死を受け入れる。
ドニーが死亡した翌朝、ダーゴ一家のそばをグレッチェンが通りかかる。事故のことを聞いた彼女は、ドニーのことを知っているかと問われ、「知らないわ」と答えるのだった。
